Gdy stary znajomy, Howard Stark, zostaje wrobiony i oskarżony o udostępnianie swojej najbardziej zabójczej broni każdemu, gotowemu za nią zapłacić, kontaktuje się z Peggy – jedyną osobą, której może zaufać, by wyśledziła odpowiedzialne za to osoby, pozbyła się broni masowego rażenia i oczyściła jego imię z zarzutów. Zleca również swojemu kamerdynerowi, Edwinowi Jarvisowi, by był na każde jej skinienie i pomagał podczas śledztwa. Gdyby ją przyłapano podczas tych tajnych misji dla Starka, Peggy mogłaby zostać uznana za szpiega i spędzić resztę życia w więzieniu.

Najbardziej zabójcza broń Howarda Starka dostała się w ręce wroga i tylko agentka Carter jest w stanie ją odzyskać. Czy uda jej się to zrobić zanim jej tajna misja zostanie odkryta przez szefa SSR Dooleya i agenta Thompsona?

Agentka Carter zbliża się coraz bardziej do rozwikłania sprawy skradzionej technologii Howarda Starka. Jednak jej tajna misja może dobiec końca, gdy SSR aresztuje Jarvisa i zostaje ujawniona pewna tajemnica.

Peggy może być w większych niż zwykle opałach, gdy nagle, z tajemniczych powodów, powraca zbiegły Howard Stark. Tymczasem szef Dooley podąża za nową wskazówką aż do Europy, co zagraża przyszłości Peggy w SSR.

Peggy zostaje w końcu powierzona misja, po czym agentka wzywa w charakterze wsparcia swój zaufany oddział Howling Commandos. Jednak jej przykrywka może być zagrożona, gdy szef SSR Dooley wysyła z nią również agenta Thompsona.

Peggy odkrywa szokującą prawdę na temat Leviathana, ale nie zdaje sobie sprawy, że jej prawdziwi wrogowie są nawet bliżej niż sobie to wyobrażała. Tymczasem Souza jest bliski potwierdzenia prawdy na temat Peggy i może narazić ją na szykany ze strony SSR.

Peggy zostaje zapędzona w kozi róg i o wiele bardziej narażona, w miarę jak Leviathan wykonuje ruch przeciwko niej. Podczas gdy SSR skupia uwagę na Howardzie Starku, mogą zapłacić ostateczną cenę, gdy dowiedzą się, że ich prawdziwy wróg jest bliżej niż im się wydawało.

W teatrze dochodzi do tragedii, agenci odkrywają 47 ciał, Carter (Hayley Atwell) podejrzewa że ofiary wzajemnie się pozabijały, pod wpływem tajemniczej substancji. Domysły potwierdzają sie, kiedy Daniel (Enver Gjokaj), mający kontakt z resztkami nieznanego gazu, atakuje Thompsona (Chad Michael Murray).